* Penampilan dan gol di klub senior hanya dihitung dari liga domestik dan akurat per October 23, 2020 ‡ Penampilan dan gol di tim nasional akurat per September 6, 2016
Howard memulai karier profesional bersama klub North Jersey Imperials sebelum bergabung dengan MetroStars pada tahun 1998. Manchester United kemudian membelinya pada tahun 2003. Bersama klub tersebut, ia tampil sebagai penjaga gawang utama dan berhasil meraih beberapa gelar juara seperti FA Community Shield 2003, Piala FA 2003–04, dan Piala Liga Inggris 2005–06. Kedatangan Edwin van der Sar membuat Howard dipinjamkan ke Everton pada awal musim 2006–07. Hingga akhirnya pada bulan Februari 2007, Everton mengontraknya sebagai pemain permanen. Pada 4 Januari 2012, Howard mencetak sebuah gol, yang merupakan gol pertamanya sebagai pemain profesional saat kekalahan kandang 1–2 dari Bolton Wanderers. Gol yang dicetak dari jarak 102 yard tersebut menjadikannya sebagai penjaga gawang keempat dan penjaga gawang Amerika Serikat kedua yang dapat mencetak gol pada sebuah pertandingan Liga Primer Inggris.[3]
Setelah pensiun, Howard menjabat sebagai direktur sepakbola sekaligus salah satu pemilik klub liga Amerika Serikat USL bernama Memphis 901 FC. Pada bulan Maret 2020, Howard memutuskan untuk kembali bermain sepakbola di klub yang dimilikinya tersebut.[4]
Howard memperkuat timnas Amerika Serikat sejak tahun 2002. Ia termasuk dalam skuad Amerika Serikat yang berlaga pada putaran final Piala Dunia FIFA2006 dan 2010.
^"CONCACAF". Diarsipkan dari versi asli tanggal March 17, 2012. Diakses tanggal July 3, 2011.Parameter |url-status= yang tidak diketahui akan diabaikan (bantuan)